지구에서 활동을 멈춘 디셉티콘이 3년 만에 활동을 시작했다. 오토봇들은 우연히 자신들의 정체를 알게 된 세 명의 인간 아이들을 보호하면서, 디셉티콘으로부터 지구를 지키기 위해 싸워 나간다.
한편 악의 에너존을 가지고 지구로 돌아온 메가트론은 악의 에너존으로 사이버트론의 죽은 트랜스포머들을 되살려 지구를 정복할 계획을 꾸민다.
오토봇들은 사이버트론으로 통하는 스페이스 브리지를 파괴하여 계획을 저지하고, 메가트론은 폭발에 휘말려 실종된다.
메가트론이 사라진 후 디셉티콘의 새로운 지도자가 된 스타스크림은 오토봇을 없애기 위해 힘을 모으며 여러 가지 시도를 하지만 실패로 끝난다.
결국 악의 에너존의 힘으로 죽음을 피한 메가트론이 오토봇 범블비를 이용해서 의식을 되찾고 다시 디셉티콘을 이끌게 되면서 스타스크림은 권력을 잃고 디셉티콘을 떠난다.
오토봇들은 디셉티콘 외에도 트랜스포머들의 기술을 노리는 인간 집단인 M.E.C.H.와도 대립하게 된다.
오토봇과 디셉티콘, 그리고 M.E.C.H. 사이의 싸움이 계속되는 가운데 사이버트론의 전설에 나오는 악의 화신인 유니크론이 깨어나자 오토봇들은 메가트론과 힘을 합쳐 유니크론의 부활을 막는다.
하지만 유니크론을 막기 위해 매트릭스를 사용한 옵티머스 프라임은 기억을 잃어버리고, 메가트론은 그를 디셉티콘 전함으로 데려간다.